SPINE Volume 34, Number 15, pp 1554–1560
©2009, Lippincott Williams & Wilkins

Анализ стрессовой реакции замыкательных пластин позвонков после шейной артропластики протезами  «Bryan», «Prestige LP» и «ProDisc-C».

Исследование проведено In Vivo с применением  компьютерного моделирования по методу конечных элементов.
Chia-Ying Lin, PhD; Heesuk Kang, MS; Jeffrey P. Rouleau, PhD;  Scott J. Hollister, PhD; Frank La Marca, MD.

Общеизвестным хирургическим методом лечения остеохондроза шейного отдела позвоночника с радикуло - или миелопатией является вентральная дискэктомия с межтеловым спондилодезом. В исследованиях, посвященных данному методу, говорилось о неизменно высоком положительном клиническом результате лечения более чем 90% пациентов, что значительно снижало сроки нетрудоспособности (1). Однако, осложнения, связанные с вентральной дискэктомией и межтеловым спондилодезом, такие, например, как нарушение подвижности позвоночно-двигательного сегмента (ПДС), приводящее к усилению дегенерации смежного с зоной спондилодеза уровня и, как следствие, возможная необходимость в будущем выключить и этот сегмент, до сих пор заставляют сомневаться в правильности подхода (2-6). Учитывая современный интерес к сохранению подвижности ПДС, появление  артропластики в хирургическом лечении патологии позвоночника теоретически обещает восстановление подвижности, стабилизации, сохранение анатомичности соотношений между невральными структурами и ПДС, предотвращая при этом развитие патологических изменений в смежном сегменте. Тем не менее, даже через призму того, что новая технология обещает преимущественное по отношению к спондилодезу восстановление ПДС, для ее использования необходимы новые хирургические решения, которые в свою очередь могут сочетаться с новыми осложнениями (7). В подавляющем большинстве случаев осложнения, связанные с протезированием межпозвонкового диска, относятся к ятрогенным и включают в себя неверно выбранные показания, технически неправильно выполненную имплантацию, а также некорректное положение имплантата (7).  Помимо осложнений, связанных с техникой имплантации, также имеют место осложнения, связанные с самими имплантатами. Смещение, проседание, перелом тела позвонка, изнашивание, все эти проблемы могут возникнуть в результате недостатков в дизайне имплантатов. Среди этих осложнений наиболее частым является проседание (протрузия), которое встречается с частотой 3%-10%, что зависит от типа протеза (2).

Проседанием (протрузией) является процесс вклинения протеза в тела смежных позвонков. Это осложнение возникает тогда, когда в предоперационном периоде недостаточно оценено качество костной ткани, либо, с другой стороны, дизайн протеза может влиять на замыкательные пластины, путем распределения нагрузок на кость, что также может привести к проседанию. Следует учитывать целостность замыкательных пластин, а площадь прилегания протеза должна быть максимальной, чтобы нагрузка распределялась равномерно без создания зон напряжения (2).

Клинические результаты применения различных вариантов протезов шейных дисков освещены достаточно широко, а вот исследований, в которых бы проводился анализ воздействия протезов на замыкательные пластины шейных позвонков, до настоящего времени не было. Биомеханические исследования, изучающие проблему потенциальной возможности проседания протезов, крайне важны. В данном исследовании мы проанализировали и сравнили ряд параметров сегментарной мобильности и зоны соприкосновения имплантат-кость на уровне С5-С6 позвонков для протезов Bryan (Medtronic Sofamor Danek, Minneapolis, MN), Prestige LP (Medtronic Sofamor Danek), and ProDisc-C (Synthes, Inc., West Chester, PA), используя компьютерное моделирование по методу конечных элементов. Цель данной работы: определить характер стрессовых нагрузок на зону соприкосновения протеза и замыкательной пластины нижележащего позвонка для лучшего понимания механизма вклинения и анализ влияния стрессовых нагрузок на сегментарную мобильность в зависимости от дизайна протеза.

Материалы и методы

Исследование in vivo с применением  компьютерного моделирования по методу конечных элементов
Разработанный нами метод компьютерного in vivo моделирования и анализа позволяет спрогнозировать исход имплантации у каждого конкретного пациента путем сопоставления геометрических параметров рентгенограмм. Такой метод моделирования и анализа позволит хирургам, заранее предвидя возможные нежелательные последствия имплантации, выбирать оптимальный метод хирургического лечения с достаточной степенью вероятности и быстроты. В данной работе, благодаря своей возможности воспроизводить модели по рентгенограммам, компьютерное моделирование по методу конечных элементов использовалось для создания истинных клинических (in vivo) моделей. Компьютерные томограммы C5–C6 сегмента брались у пациента, которому был показан спондилодез на данном уровне. У данного пациента был поставлен диагноз левосторонней C6 радикулопатии вследствие дегенерации диска и спондилеза  C5–C6 сегмента. Пациент строго соответствовал всем критериям, которые определены the Food and Drug Administration для исследования в области артропластики межпозвонкового диска (8). Протоколы соответствия цифрового материала и  документация были одобрены экспертной комиссией (the Institutional Review Board) института, где проведено исследование.
Построение срезов модели производили на основе плотности изображения с использованием  «region-growing» и «masking» инструментов программного продукта  Simpleware ScanIP + software (Simpleware Ltd., Exeter, United Kingdom). При помощи инструмента «region-growing» определяли переходные зоны, где плотность изображения находилась в определенном спектре и при помощи «masking» инструмента было возможно конвертировать эти зоны в другие с однородной плотностью. Используя эти инструменты с правильно подобранными пороговыми величинами, тела позвонков сегментировались в образы, имеющие в своем строении кортикальную и губчатую кость. Унковертебральные и фасеточные суставы добавлялись в изображение в качестве отдельных образов согласно знаниям анатомии. В данной модели унковертебральные суставы занимают место между телом С5 и крючковидным отростком  С6 позвонка, а фасеточные суставы находятся между верхним и нижнем суставными отростками. Все образы, полученные в процессе сегментации, могут быть автоматически преобразованы в 3-D стериолитографические модели, которые стали уже неотъемлемой частью моделирования твердых объектов. Также были подготовлены стереолитографические модели дисков «Bryan», «Prestige LP», и «ProDisc-C».
Стереолитографические модели позвоночно-двигательных сегментов и искусственных дисков тщательно совмещались. При этом было использовано программное оборудование Rhinoceros (McNeel North America, Seattle, WA). Посадочные поверхности диска устанавливались между С5 и С6 позвонками таким образом, чтобы после удаления замыкательных пластин обнажилась губчатая кость, которая должна была плотно соприкоснуться с посадочными поверхностями диска.  Предполагали, что металлический диск «Prestige LP» будет не полностью соприкасаться с замыкательными пластинами позвонков, в отличие от «Bryan», «ProDisc-C», которые имеют полную площадь контакта.
Элементы объёмного изображения (вокселы - 8-узловые шестигранные элементы) созданы с использованием программного обеспечения Voxelcon (Quint Corp.,Tokyo, Japan) для обработки стереолитографических (STL) моделей позвоночно-двигательных сегментов (ПДС) с искусственными дисками. Каждая STL-модель была импортирована таким образом, что сначала импортировали тела позвонков, затем замыкательные пластинки, потому что позднее импортированные компоненты замещали предыдущие при создании вокселов (элементов объёмного изображения) в Voxelcon. Таким образом, могут быть проведены логические операции с геометрически накладывающимися компонентами, которые к тому же сокращают время моделирования. Линейные свойства однородных материалов были вычислены программой Voxelcon.


Табл.1 показывает свойства материалов ПДС и компонентов трёх искусственных дисков.


Часто используемые в литературе свойства материалов в FE-моделях шейного отдела позвоночника (ШОП) были включены в работу. Статический  анализ был проведён установлением 1,8Nm сгибания, разгибания и бокового сгибания с предварительной аксиальной компрессией выше С5-позвонка. Сила и моменты предварительной аксиальной компрессии были осуществлены равными распределёнными нагрузками.

Биомеханическое сравнение.
Был выполнен анализ нагрузочных режимов на С6-позвонке и произведено сравнение распределения нагрузки среди различных протезов диска для прогнозирования предрасположенности к оседанию, учитывая дизайн искусственных дисков. Мы предполагаем, что оседание происходит вследствие высокой нагрузки на границе кость-имплантат. Общие нагрузочные уровни С6 сравнены для определения эффекта соединительных материалов в системе перераспределения нагрузки. Механизм перераспределения нагрузки также исследован в разных нагрузочных состояниях от распределения давления на С6. В дополнение, анализированы максимальные нагрузочные уровни как возможная мера для проседания, обусловленная дизайном фиксатора замыкательных пластинок, основанная на предположении, что высокая нагрузочная концентрация имеет следствие высокой возможности проседания в дальнейшем. В итоге, реакция смещения нагрузки и угол вращения также анализированы для оценки возможного механизма каждого искусственного диска. Угол вращения был оценён с помощью метода Кобба (рис.1), которая адаптирована для радиографических оценок.

 




Рис.1. Метод определения угла вращения: выбор двух вокселов в верхней части С5 и формирование вектора после смещения и деформации; образуется новый вектор из-за изменения позиций этих вокселов. Затем определяется угол вращения вычислением угла между двумя векторами.


В работе был рассмотрен угол вращении С5, так как тело С6 было фиксировано в анализах. Были выбраны две точки на С5 и сформирован вектор. После деформации был сформирован новый вектор от смещённой позиции двух точек. Далее, угол между векторами был определён как угол вращения.
Результаты. Сегментация и FE-моделирование.





Рис.2 иллюстрирует STL-модели  Bryan, Prestige LP ProDisc-C модели содержащие верхний и нижний пластины и полимерное ядро (сердечник диска).
 
Рис.2. Дизайн трёх искусственных протезов, использованных в этой работе: Bryan (A), Prestige LP (B) и ProDisc-C (C).

Модель Prestige LP имеет верхнюю и нижнюю пластину и пару трения металл-металл эллипсовидной формы. Различные виды фиксаций для Prestige LP и ProDisc-C показаны на Рис.2 В и С, соответственно. Диск Bryan имплантирован в ложе, которое повторяет его геометрию. Замыкательные пластины искусственных дисков имеют пористую оболочку для улучшения интеграции кость-имплант. В работе, кость и замыкательная пластинка считались как полностью интегрированными. STL-модели и воксел FE-модели для сегмента С5-С6 с тремя различными искусственными протезами дисков представлены на рис.3.

 


Рис.3. STL-модели (А) и воксельные конечные элементы (В) для шейных сегментов с тремя различными имплантами: Bryan, Prestige LP, ProDisc-C (слева направо).


Детальная геометрия позвонков точно моделирует задние элементы, фасеточные суставы и унковертебральные суставы. Концевые пластины искусственных дисков установлены параллельно замыкательным пластинам позвонка и непосредственно контактируют с губчатым веществом кости.
Для того чтобы включить все детали сложной геометрии позвонка единица размера воксела (воксел равен конечному элементу) была взята равной 0,2мм, а общее число воксел-элементов составило более 3000000 для всех моделей.
Анализ нагрузок.
Качественное исследование распределения нагрузок на С6 может обеспечить моделирование перераспределения нагрузок различных протезов диска. Уровень давления von Mises на верхней поверхности С6 был намного большим в Prestige LP и ProDisc-C моделях в сравнении с Bryan. Как показано на рис.4, низкий уровень нагрузок с Bryan является результатом дизайна его концевых пластинок, полимерного ядра и отсутствия фиксаторов.
  



Рис.4. Сравнение распределения нагрузок von Mises  на моделях сгибания, разгибания и бокового сгибания среди протезов диска, установленных выше С6. Шкала измерений показывает от 0 МРа (синий) до 50 МРа (красный).


В частности, полиуретановое ядро Bryan поглощает больше и передаёт меньше напряжения, чем другие два диска. С другой стороны, высокие уровни передаваемой нагрузки на вершину С6 дисками Prestige LP и ProDisc-C связаны с более жёстким сердечником. Prestige LP имеет пару трения металл-металл без полимерного сердечника, а ProDisc-C – полиэтиленовый сердечник с более высоким модулем, чем ядро Bryan. Также надо заметить, что Prestige LP вызывает повышение нагрузки на задние отделы, даже при сгибании, что связано с дорзальной позицией пары трения металл-металл. При разгибании и боковом сгибании дорзальная половина С6 с Prestige LP также показывает высокий уровень нагрузок. ProDisc-C, из-за полиэтиленового сердечника осуществляет перенос меньшей нагрузки и распределяет её более равномерно, чем Prestige LP. Система распределения нагрузки ProDisc-C отчётливо выявляет реакции на различные модели нагрузки как показано на Рис.4С, F и I. Диск Bryan показывает равномерное распределение нагрузок во всех нагрузочных состояниях. Высокоэластичное ядро, аксиально-симметричный дизайн и круглые ровные гладкие концевые пластины Bryan способствуют этому результату.
Эффект модели фиксации на перенос нагрузки может быть оценен по результатам сосредоточения давления.



Рис.5 показывает максимальное давление von Mises при сравнении  моделей диска во время сгибания, разгибания и боковом наклоне.




 
Рис.5. Сравнение максимального давления von Mises  на губчатом веществе С6 используя модели с дисками Bryan, Prestige LP и ProDisc-C при сгибании (А) , разгибании (В) и боковом сгибании (С).





Мы заметили, что Prestige LP и ProDisc-C  вызывают высокую концентрацию давления на верхнюю замыкательную пластину С6. Максимальные уровни давления дисков Prestige LP и ProDisc-C были более 90 МРа, тогда как Bryan был менее чем 30 МРа  при сгибании. При других нагрузочных пробах различия были не такими существенными, как при сгибании, хотя максимальные уровни давления были всё-таки выше, чем Bryan.




Смещение в ответ на нагрузку. Анализ движений.
Диск Bryan  восстанавливает большой объём движений (4,75⁰), что согласуется с предыдущей работой,  представленной в табл.2. С другой стороны, объём движений Prestige LP и ProDisc-C были более ограниченными (0,54⁰ и 1,2⁰, соответственно). С5-С6U  с Prestige LP и ProDisc-C был согнут: 0,12 и 0 мм, соответственно, вдоль переднезадней оси, тогда как сегмент с Bryan сгибался на 1,05мм (табл.3).
























Табл.3. Максимальное смещение позвоночных сегментов протезами при 1,8 Nm


При боковом сгибании, наибольшее компрессионное искривление с Bryan составил 0,48мм, сравнительно с Prestige LP – 0,4мм и 0,18мм с ProDisc-C.



Обсуждение.
Несмотря на успехи в протезировании дисков для функционального восстановления и облегчения боли пациентов, эта процедура не лишена недостатков, таких как ограничение сегментарной мобильности. Хотя клинические признаки не позволяют прогнозировать возможность дегенеративных изменений смежных уровней. Принято считать, что утраченное движение в сегменте на уровне операции неизбежно увеличивает нагрузку на смежные уровни. С этой точки зрения, необходимость сохраняющей движение артропластики кажется более  предпочтительной при реконструкции сегмента, как сохраняющей преимущества ACDF, включая сохранение высоты диска и равных пропорций, при этом обеспечивая  движение и стабильность. Хотя явные преимущества или опасность искусственного шейного протеза остаются невыясненными из-за недостатков в изучении отдалённых последствий. Процедура, безусловно, представляет новые проблемы, так как требует длительной операции и тщательной, последовательной хирургической техники. Более того, для восстановления/замены присущих диску движений, новые концепции в биомеханике не только производят различные виды искусственных дисков, но также создают новые препятствия для интеграции протеза и диска.

В целом, установка искусственного диска преследует цель восстановления нормальных движений в суставе и в позвоночнике в целом. Для достижения этой цели, расположение центра вращения протеза должно совпадать с действительным мгновенным центром вращения, который обычно располагается в верхней порции задней половины нижнего тела. Хотя офсет предположительно не влияет на межтеловое движение, являющееся не чистой ротацией, но также включающее параллельный перенос (трансляция). Степень ограничения протеза всё ещё будет лимитировать восстановление движений. Существующие типы дисков включают: ограниченные, полуограниченные и неограниченные модели, определяющиеся возможными движениями протезов относительно других и нормального движения.

В дополнение к особенностям ограничений, контакт несущей поверхности в сердечнике (ядре) протеза также определяет способность артропластики к восстановлению движений. Наши данные также показали такую тенденцию. Материал несущей поверхности в Prestige LP металл-металл (титан/титан карбид), для Bryan металл (титан) - полиуретан и для ProDisc-C металл (кобальт хром) – полиэтилен. Сегментарное смещение для Prestige LP составило только половину от таковой при ProDisc-C и только 10-15% от Bryan,  и при компрессии, и при боковом сгибании.
Хотя жёсткость сердечника может гарантировать первоначальное поддержание высоты диска, механизм искусственного диска должен зависеть от подходящего закрепления концевых пластинок в позвонки для создания фиксированных концов так, чтобы внешние нагрузки могли распространяться по оси позвоночника. Если возможная эластическая энергия не может распространяться через координирующий механизм, тогда может иметь место высокое контактное давление на фиксированных концах, обусловленное избыточностью ограничения в области контакта кость - концевая пластина. Это показано в случае с Prestige LP. Низкая гибкость при движениях обусловлена высоким давлением von Mises, особенно при сгибании (102,4 МРа).

Геометрия опоры на замыкательных пластинках также определяет возможность проседания. Вероятность для искусственного диска образовать резорбцию кости на стыке и, таким образом, последующего проседания зависит от различных механических факторов, которые могут быть выражены в сроках относительно движения между костью и имплантатом на стыке. Неподходящий дизайн для соединения поверхности стыка может увеличивать локальное относительное движение, что в итоге развивает разделение поверхностей стыков, вызывая смещение и проседание. Схоже с концепцией Huiskes et al., показывающей механизм разрыва области контакта кость-имплантат вертлужной впадины при тотальном смещении бедра, микродвижения также могут быть интенсифицированы смещением концевой пластины относительно тела позвонка при повторяющихся нагрузках. Результаты наших стресс-анализов показывают, что неравномерная опора на замыкательных пластинах обеспечивает больше трений для лучшего механизма соединения, но происходит также разделение области контакта и вследствие высокого давления при контакте образуются узкие щели. Для диска Prestige LP  высокая контактная нагрузка выявлена на задних флангах концевой пластинки, образующая наиболее высокое давление von Mises среди трёх образцов до 102,4МРа. Меньшее, но ещё значимое контактное давление значением 90,7МРа в передних углах срединной килевой фиксации на концевой пластине ProDisc-C, что подчёркивает положение увеличения нагрузки вследствие особенностей геометрии опоры. Bryan, напротив, обладает гладкой вогнутой формой плоскости стыка, которая монтируется в замыкательную пластину. Адаптированная анатомическая посадка эффективно уменьшает контактную нагрузку, становящуюся 30МРа.

Некоторые гипотетические адаптированные модели относительно нагрузки и ограничения могут помочь объяснить предрасположенность к присоединению этих протезов после артропластики. Pauwels постулировал, что высокая компрессия ведёт к деградации костной ткани. Carter также предложил, что дифференциация ткани зависит от состояния васкуляризации и высказался о значимости гидростатического и девиаторного компонентов тензора напряжения. В отличие от принятого набора критериев несостоятельности в раннем исследовании бедра (нормальное давление: σ = 5,5МРа, давление раздела: τ = 8,0МРа), кортикальные винты (нормальное давление: σ = 2,0МРа, давление раздела: τ = 2,0МРа), вертлужной чашечки (нормальное давление: σ = 2,0МРа, давление раздела: τ = 2,0МРа), из-за  чрезмерного давления, выявленное на верхней поверхности С6 для Prestige LP (102,4МРа) и ProDisc-C (90,7МРа) в наших моделях может иметь место  большая склонность к резорбции и последующему проседанию в сравнении с Bryan. Недавняя работа Nagaraja et al. поддержал постулат о том, что среднее значение давления von Mises для микротравматизации трабекул в области упругих деформация составило 59,79 ± 4,96МРа в бычьей гомогенной большеберцовой кости со значением 18,4GPa и коэффициентом Poisson – 0,3. Клинически, неадекватное предоперационное определение качества кости, например, у пациентов с остеопенией и остеопорозом, является фактором риска для проседания протеза. Однако мы видим, что неадекватный дизайн концевых пластинок может в равной степени способствовать проседанию из-за чрезмерной концентрации давления, потому что проседание наиболее часто наблюдалось в первые три месяца после операции; позднее проседание наблюдалось реже.

Другим наблюдением в этой работе было то, что хотя жёсткие ядра Prestige LP и ProDisc-C очевидно повышали контактное давление на стыке между металлической концевой пластиной и телом позвонка, это фактически было очень выгодно при правильной установке и выравнивании для сохранения сегментарной интеграции при движении и поддержания достаточной высоты диска. Как показано в наших результатах, шейные сегменты подвергались небольшому смещению с Prestige LP и ProDisc-C при всех условиях, тогда как смещение Bryan  диска  было в 5-10 раз больше, чем у предыдущих при  тех же приложенных нагрузках. Это означает, что, очевидно, может наблюдаться уменьшение высоты диска при некотором объёме движений с Bryan и, теоретически, увеличить разделение нагрузки на фасеточные и унковертебральные суставы. Дальнейшие работы были предприняты для обоснования этой гипотезы и сравнения разделения нагрузки в Bryan диске с тем, что обычно происходит в здоровом ПДС.

Назначение текущей работы не преследовало цели судить о лучшем дизайн/выборе доступном сейчас на рынке. Напротив, понять, как имплант действует на распределение нагрузки и давления на стыке между замыкательной пластинкой позвонка и спинальным имплантом. Актуально для современной хирургии позвоночника ориентирование в большом выборе имплантов. Понимание возможной несостоятельности механизмов, их проявление и предрасположение к этому может помочь хирургу ориентироваться во множестве доступных имплантов и сделать обдуманный выбор относительно наиболее соответствующего определённому пациенту. Анализ конечных элементов является важным инструментом, который помогает определить различия в дизайне дисков, как показано на трёх видах обсуждаемых здесь искусственных дисков.
В итоге, хотя настоящая техника FE-моделирования, основанная на анализе изображений, была ограничена в анализе статических линейных структур. Она всё-таки способна дать достаточную информацию для сравнения различных распределений нагрузки и биомеханических реакций после имплантаций этих дисков. Будущая работа будет также включать задний связочный аппарат для дальнейшего улучшения достоверности анализов.    


Список литературы
1. Bertagnoli R, Yue JJ, Shah RV, et al. The treatment of disabling single-         level lumbar discogenic low back pain with total disc arthroplasty utilizing the Prodisc prosthesis: a prospective study with 2-year minimum follow-up. Spine 2005;30:2230–6.
2. Anderson PA, Rouleau JP. Intervertebral disc arthroplasty. Spine 2004;29: 2779–86.
3. Hilibrand AS, Carlson GD, Palumbo MA, et al. Radiculopathy and myelopathy at segments adjacent to the site of a previous anterior cervical arthrodesis. J Bone Joint Surg Am 1999;81:519–28.
4. Lee CK. Accelerated degeneration of the segment adjacent to a lumbar fusion. Spine 1988;13:375–7.
5. Schlegel JD, Smith JA, Schleusener RL. Lumbar motion segment pathology adjacent to thoracolumbar, lumbar, and lumbosacral fusions. Spine 1996; 21:970–81.
6. Whitecloud TS III, Davis JM, Olive PM, et al. Operative treatment of the degenerated segment adjacent to a lumbar fusion. Spine 1994;19:531–6.
7. Bertagnoli R, Zigler J, Karg A, et al. Complications and strategies for revision surgery in total disc replacement. Orthop Clin North Am 2005;36:389–95.
8. McAfee PC. The indications for lumbar and cervical disc replacement. Spine J 2004;4(suppl 6):177S–81S.
9. Galbusera F, Fantigrossi A, Raimondi MT, et al. Biomechanics of the C5–C6 spinal unit before and after placement of a disc prosthesis. Biomech Model Mechanobiol 2006;5:253–61.
10. Mummaneni PV, Burkus JK, Haid RW, et al. Clinical and radiographic analysis of cervical disc arthroplasty compared with allograft fusion: a randomized controlled clinical trial. J Neurosurg Spine 2007;6:198–209.
11. Chi JH, Ames CP, Tay B. General considerations for cervical arthroplasty with technique for ProDisc-C. Neurosurg Clin North Am 2005;16:609–19.
12. Sekhon LH, Ball JR. Artificial cervical disc replacement: principles, types, and techniques. Neurol India 2005;53:445–50.
13. Bogduk N, Mercer S. Biomechanics of the cervical spine, I: normal kinematics. Clin Biomech 2000;15:633–48.
14. Weinans H, Huiskes R, Grootenboer HJ. Quantitative analysis of bone reactions to relative motions at implant bone interfaces. J Biomech 1993;26: 1271–81.
15. Huiskes R, Strens P, Vroemen W, et al. Post-loosening mechanical behavior of femoral resurfacing prostheses. Clin Mater 1990;6:37–55.
16. Pauwels F. Biomechanics of the Locomotor Apparatus: Contributions on the Functional Anatomy of the Locomotor Apparatus. New York: SpringerVerlag;1980.
17. Carter DR. Mechanical loading history and skeletal biology. J Biomech 1987;20:1095–109.
18. Nagaraja S, Couse TL, Guldberg RE. Trabecular bone microdamage and microstructural stresses under uniaxial compression. J Biomech 2005;38:
707–16.